Welcome to visit Journal of Shaanxi Normal University(Natural Science Edition)!

Journal of Shaanxi Normal University(Natural Science Edition) >

2024 , Vol. 52 >Issue 5: 42 - 54

DOI: https://doi.org/10.15983/j.cnki.jsnu.2024225

Research progress of MADS-box gene family regulating floral organ development in Ranunculales

  • HAN Ning ,
  • LI Tian ,
  • LI Fengjiao ,
  • TANG Caicai ,
  • ZHANG Zheng , *
Expand
  • School of Life Sciences, Shaanxi Normal University, Key Laboratory of the Ministry of Education for Medicinal Resources and Natural Pharmaceutical Chemistry, Xi'an 710119, Shaanxi, China

Received date: 2023-09-08

  Online published: 2024-09-27

Fold

Abstract

The floral organs of Ranunculales show complex and diverse characteristics, which are ideal plant group to study the related problems of morphology and genetic evolution of floral organs. This paper reviewed the floral organ morphological diversity of Ranunculales. Combining the genome and transcriptome of Ranunculales as well as the flower development researches of representative species including Thalictrum thalictroides, Aquilegia coulela, Nigella damascena and Eschscholzia californica, the current research results on the function of MADS-box gene family A, B, C, D, E genes and their downstream target genes were elaborated.Besides, the breakthrough points and possible challenges of flower development research in Ranunculales in the future were forecasted. The aim is to enrich the understanding on the molecular pathways of floral organ development in basal eudicots.

Key words： Ranunculales; floral organ development; MADS-box gene family; basal eudicots

Cite this article

HAN Ning , LI Tian , LI Fengjiao , TANG Caicai , ZHANG Zheng . Research progress of MADS-box gene family regulating floral organ development in Ranunculales[J]. Journal of Shaanxi Normal University(Natural Science Edition), 2024 , 52(5) : 42 -54 . DOI: 10.15983/j.cnki.jsnu.2024225

花是被子植物特有的繁殖器官,也是植物最为高等的器官之一。典型的被子植物花器官具有四轮结构:最外两轮花被由花萼和花瓣构成,向内两轮分别是雄蕊和心皮。然而,不同植物类群花的大小、颜色、形态以及内部花器官的数目和排列方式等各不相同[1]。一直以来,不同物种之间花在形态、结构方面的巨大差异吸引了许多学者的研究。目前,双子叶植物拟南芥(Arabidopsis thaliana)[2]、金鱼草(Antirrhinum majus)[3]和矮牵牛(Petunia hybrida)[4]以及单子叶植物水稻(Oryza sativa)[5]等模式物种的花发育调控研究已较为深入,但这些研究主要揭示被子植物系统发育中较为高级的核心真双子叶以及单子叶植物的花发育模式。为理解真双子叶植物多样化的原因,揭示被子植物花发育的更广泛机制,研究在系统发育上处于过渡地位的基部真双子叶植物类群的花发育分子机制尤为重要。毛茛目植物是基部真双子叶植物的核心成员之一,其演化地位介于基部被子植物和核心真双子叶植物之间,花器官呈现多样化特征,已逐渐成为研究植物花器官形态与遗传进化相关问题的新兴模式生物[6]。
MADS-box基因家族作为植物中广泛存在的一类转录因子,其名称取自4个最先被克隆出来的家族基因成员首字母:MCM1、AGAMOUS、DEFICIENCE和SRF[7]。MADS-box基因家族可调控植物的生长、发育、生殖等诸多过程,包括且不局限于根、茎、叶等营养器官的发育,成花诱导,花器官形态建成,雄雌配子体发育及果实发育等[8]。近年来,随着多组学以及分子生物学技术的不断发展,对毛茛目花发育的研究逐渐从形态学深入到分子生物学层面,部分毛茛目植物通过MADS-box基因调控花发育的分子机制开始得到揭示。
本综述基于毛茛目花器官形态多样性及其遗传基础的研究成果,重点聚焦MADS-box转录因子及其下游靶基因在毛茛目花器官发育调控方面的重要功能,并对未来毛茛目花发育的研究切入点和可能面临的挑战进行展望,旨在丰富对被子植物花器官发育分子调控途径的理解。

1 毛茛目植物花器官形态多样性

根据最新的APG Ⅳ被子植物分类系统,毛茛目包括近202个属、4 500个种,分布在7个科:防己科(Menispermaceae)、领春木科(Eupteleaceae)、毛茛科(Ranunculaceae)、木通科(Lardizabalaceae)、小檗科(Berberidaceae)、星叶草科(Circaeasteraceae)和罂粟科(Papaveraceae)[6]。毛茛目类群花形态众多,其多样性主要体现在花被及性器官的结构和数量上。

1.1 毛茛目花被结构的多样性

基部被子植物的花通常无花被或具有未分化的花被片,且花部分呈螺旋状排列[9]。相反,核心真双子叶植物的花通常具有由萼片和花瓣组成的二分花被[10]。毛茛目作为连接这2个类群的基部真双子叶植物过渡类群,在花器官结构方面与基部被子植物或核心真双子叶植物相似[11]。毛茛目不同物种之间的花被结构多样性归因于初始植物原基数量的变化或内部花器官的同源异型转化。黑种草(Nigella damascena)的螺旋花通常具有数量可变的花器官,其在很大程度上取决于花分生组织的初始大小,而不同类型植物器官的数量则由相应遗传程序的功能域所决定[12]。在整个花发育过程中,领春木科植物始终缺失花被结构,小檗科 Achlys也出现有类似于领春木科的花被缺失,推测这可能与花发育前的初始原基数量有关[13-14];而在木通科、小檗科的其他属和毛茛科植物中存在只有萼片的单被花,花瓣缺失,产生这种现象的原因可能是同源异型基因失活或表达模式改变引起的花被层面同源异型转化[15]。
花瓣多样性和潜在同质性在毛茛科、小檗科和罂粟科中被发现。毛茛目的花瓣分为简单花瓣和复杂花瓣。简单花瓣主要通过花瓣原基启动、花瓣身份确定、形态发生、成熟等过程发育而来,如罂粟科花菱草。复杂花瓣主要通过边缘加工、腹部加工、背部加工和表面加工4种途径得到修饰[16]。毛茛属的带鳞花瓣、人字果属的杯状花瓣、蓝堇草属和黑种草的双唇花瓣以及铁筷子属十分明显的管状花瓣等均属于复杂花瓣[17-18]。此外,耧斗菜属植物产生的独特花距被认为是在细胞增殖的初始阶段后,5个花瓣通过各向异性的细胞伸长而达到最终形式,是背部加工中花瓣精细化的结果[19]。与简单花瓣相比,这些发生精细化修饰的花瓣更有利于开花植物的进化,在适应植物-传粉动物互作模式中更具优势。

1.2 毛茛目雌、雄蕊的多样性

花器官的数量及形态发生在拟南芥等模式植物中总是按照固定的发育顺序进行,并以固定的方式排列。但雌、雄蕊的数目在毛茛目及其他基部真双子叶植物类群中具有较高的灵活性[20],特别是在罂粟科中,雄蕊原基从围绕雌蕊群的雄蕊环分生组织向心排列,构成雄蕊环分生组织,其与中央花分生组织协同调节雄蕊数量[21]。在部分毛茛目植物中最初是完全花,但在发育过程中雄蕊或心皮会逐渐退化甚至消失,其性别决定发生在花器官身份建立之后。例如,三叶木通(木通科)的典型Ⅰ型单性花发育模式,雄花和雌花在发育过程中分别出现退化心皮和退化雄蕊[22]。然而,雌雄异株唐松草在花发育过程中始终未出现花器官败育,进一步研究证实唐松草在花发育开始之前就已经决定了其是雌性还是雄性,这补充了植物通过同源异型机制促进性别决定的可能性。

2 MADS-box基因家族与花发育调控分子模型

2.1 MADS-box基因家族的特征和分类

在植物中,MADS-box基因家族根据其序列组成和结构特征被划分为Type Ⅰ和Type Ⅱ 2个谱系[23]。系统发育分析的证据支持植物中Type Ⅰ型基因与动物中SRF-Like基因聚为1支,其一般只有1~2个外显子,编码蛋白具有1个保守的MADS结构域和1个高度可变的C-末端结构域,不包含K结构域。Type Ⅱ包括MEF2型和MIKC型2个分支,后者为植物中特有,包含7个外显子和6个内含子,从N端到C端依次为保守的MADS结构域、不保守的Ⅰ结构域、相对保守的K结构域和可变的C-末端结构域。MADS结构域负责结合DNA并调控特异性基因的转录;K结构域是MIKC型的特征序列,参与介导蛋白质-蛋白质相互作用;Ⅰ结构域主要参与蛋白质二聚体与DNA之间的相互作用;C-末端结构域作为转录激活域可能在稳定蛋白质互作方面具有重要作用,不同的C-末端结构域可能会导致MADS-box蛋白之间的功能差异[24⇓⇓-27]。基因结构的多样性赋予了MADS-box转录因子参与调节性别分化[28]、成花转变[29]、花器官形态建成[30]、果实发育[27]、响应非生物胁迫[31]等多种生物学功能。

2.2 花发育ABCDE模型

20世纪90年代初,Coen等通过对拟南芥和金鱼草花器官的突变体进行研究,建立起花器官发育的ABC模型,MADS-box基因家族调控花器官发育的最初模型就此诞生[32]。1995年,有学者在矮牵牛属植物中发现控制胚珠发育的D类基因FBP7和FBP11,并进一步提出ABCD模型。两年后Fan等又发现了可以与B、C类基因共同控制花器官发育的E类基因[33]。随着研究的不断深入,2001年Theissen提出四聚体模型,形成了在基因层面解释花器官发育调控最为经典的ABCDE模型[30]。该模型指出,A、E类基因决定萼片形成,A、B、E类基因控制花瓣发育,B、C、E类基因指定雄蕊发生,C、E类基因决定心皮特性,C、D、E类基因共同参与胚珠发育。除APETALA2(AP2)外,它们中的很多成员广泛参与植物成花调控和花器官发育[34-35]。ABCDE模型也被认为部分适用于解释单子叶禾本科的花发育,但在确定花器官和分生组织特性方面,禾本科具有多样化的遗传机制[36]。此外,这一花发育模型在被子植物其他类群物种的研究中得到修正和补充,如单子叶兰科植物的“兰花密码”[37-38]、“同源异形花被片模型” [39]和“P编码学说”[40]。而对于毛茛目类群来说,ABCDE基因模型表达模式的部分改变或存在更大范围的功能冗余,这或许是导致其特化出众多花器官形态的遗传基础。

3 毛茛目MADS-box基因家族A、B、C、D、E类基因功能

花同源异型基因在许多毛茛目物种中已被鉴定,然而仅在唐松草、蓝花耧斗菜、黑种草、花菱草等几种基因组背景较为明确的植物中开展了表达模式及功能上的深入研究[25]。有趣的是,在毛茛目的部分植物中某些MADS-box基因的表达模式发生了改变,这与经典的花发育模型略有不同[41-42]。为阐明毛茛目花结构多样性背后的遗传基础,已有学者讨论了4个毛茛目代表物种改进后的花发育模型[43]。本节主要探讨毛茛目A、B、C、D、E类基因在表达模式及功能上的保守性和可变性。

3.1 毛茛目植物A类基因功能

APETALA1/FRUITFULL基因是被子植物所特有的,其随着植物进化经历了多次重复和丢失事件。拟南芥FUL和AP1在指定花分生组织决定性方面存在功能冗余,但在萼片和花瓣决定性以及果实发育确定性方面发挥独立功能[44]。单子叶植物水稻的内外稃和浆片形成与其A类基因的进化相关[36]。FUL-Like和AP1-Like基因之间的真正亚功能化发生在核心真双子叶植物出现之后,因此在毛茛目中由FUL-Like或AGL6-Like执行部分A类基因的功能[45]。
目前,已从领春木科、毛茛科、罂粟科、木通科、小檗科植物中鉴定出一些FUL-Like基因,并对部分基因功能进行了验证(表1)。大多数毛茛目FUL-Like基因在营养组织和生殖组织中广泛表达,且在营养组织中的表达量相对低于生殖器官,表明其在成花诱导以及花器官发育中发挥重要作用。罂粟科FUL-Like基因包含核心真双子叶植物中euAP1和euFUL基因的所有功能,其中花菱草FUL-Like基因在控制腋生分生组织、花分生组织的生长和萼片发育方面可能存在功能冗余。研究人员利用病毒介导的基因沉默技术获得花菱草escafl1-fl2双突变体,其在茎生叶发育、开花时间和花瓣形态方面并未表现出类似于罂粟papsfl1-fl2双突变体的明显缺陷,暗示EscaFL3可能在功能上存在部分冗余[46]。蓝花耧斗菜AqcFL1基因在腋生分生组织的抑制以及开花期间茎生叶生长的调节中充当保守祖先角色,表明AP1/FUL基因在毛茛目植物中具有不同功能,包括在耧斗菜属植物的叶形态发生和花序发育中的功能[45]。
表1 毛茛目植物A类基因的表达模式及功能

Tab.1 The expression pattern and function of A-class genes in Ranunculales

植物类群 属名 物种及参考文献 基因 基因表达模式 功能
花瓣 萼片 雄蕊 心皮
领春木科(Eupteleaceae) 领春木属(Euptelea) 领春木(Euptelea pleiosperma)[47] EUplFL1 + + 毛茛目A类基因决定花分生组织的确定性。此外,A类基因在控制某些罂粟科和毛茛科物种的腋生分生组织和萼片发育上可能存在冗余功能。
EUplFL2 + +
毛茛科(Ranunculaceae) 耧斗菜属(Aquilegia) 蓝花耧斗菜(Aquilegia coulela)[45] AqcFL1a ++ ++ ++ ++
AqcFL1b ++ + + +
罂粟科(Papaveraceae) 罂粟属(Papaver) 罂粟(Papaver somniferum)[46] PapsFL1 + + ++ ++
PapsFL2 + ++ + ++
花菱草属(Eschscholzia) 花菱草(Eschscholzia californica)[46] EScaFL1 + ++ ++ ++
EScaFL2 ++ ++ ++ ++
EScaFL3 + ++ + ++
木通科(Lardizabalaceae) 木通属(Akebia) 三叶木通(Akebia trifoliata)[47] AktFL1 + ++ ++
AktFL2 + ++ ++
串果藤属(Sinofranchetia) 串果藤(Sinofranchetia chinensis)[48] SIchFL1 + ++ ++
SIchFL2 + + +
小檗科(Berberidaceae) 淫羊藿属(Epimedium) 三枝九叶草(Epimedium sagittatum)[49] EsFUL ++ ++ + ++

注:+,表达;++,高表达。

3.2 毛茛目植物B类基因功能

除部分单子叶植物的PI旁系同源基因由于基因重复产生了表达模式分歧外,其余PI/GLO和AP3/DEF谱系的功能在被子植物进化过程中具有较高保守性[50]。目前,已经从多种毛茛目植物中分离鉴定出不同数量的AP3-Like和PI-Like基因,并对其表达模式和功能进行了验证(表2)。毛茛目PI同源基因的表达模式相对固定,通常在花瓣和雄蕊中具有较高表达量,有时其高表达也会扩展到萼片,如罂粟科的罂粟属和血根草属、毛茛科的黑种草属以及耧斗菜属的几个种[42, 51-53]。在毛茛科和罂粟科的部分种中已通过基因沉默技术证实PI谱系参与花瓣和雄蕊的发育过程[12,41,52,54]。然而,不同于其他核心真双子叶植物和单子叶植物,AP3谱系在基部真双子叶毛茛科植物的进化过程中经历2次连续复制,产生3个同源基因(AP3-1、AP3-2、AP3-3),三者在不同毛茛目物种中发挥作用的部位略有不同。通过基因沉默功能分析,AP3-3通常被认为与毛茛目有花瓣物种的花瓣形成有关,但AP3谱系在毛茛科、罂粟科的无花瓣物种(如铁线莲属、博落回属)中通常表现出无功能的假基因特征[12,48,55]。在毛茛科耧斗菜属的代表物种蓝花耧斗菜中,AP3-1和AP3-2各自参与退化雄蕊、花瓣和雄蕊的发生[56-57]。
表2 毛茛目植物B类基因的表达模式及功能

Tab.2 The expression pattern and function of B-class genes in Ranunculales

植物类群 属名 物种及参考文献 基因 基因表达模式 功能
花瓣 萼片 雄蕊 心皮
防己科
(Menisper-
maceae)		 木防己属(Cocculus) 木防己(Cocculus trilobus)[56] CctAP3-1 ++ - + PI-Like在大多数毛茛目植物的花瓣和雄蕊发育中具有重要功能;AP3-Like决定毛茛目花被多样性,如AP3-1在某些物种中调控退化雄蕊的发育(如蓝花耧斗菜);此外,某些AP3亚家族基因在毛茛科和罂粟科等某些无花瓣物种中无功能。
CctAP3-2 - - -
CctAP3-3 + + ++
CctPI ++ + ++
领春木科(Eupteleaceae) 领春木属(Euptelea) 领春木(Euptelea pleiosperma)[47] EUplAP3-1 ++ +
EUplAP3-2 ++ -
EUplPI ++ +
毛茛科(Ranunculaceae) 耧斗菜属(Aquilegia) 蓝花耧斗菜(Aquilegia Coulela) AqcAP3-1 + + +
AqcAP3-2 + + ++ -
AqcAP3-3 - - + -
AqcPI + + + +
高山漏斗花(Aquilegia alpina)[42] AqaAP3-1 + + + +
AqaAP3-2 ++ + ++ -
AqaAP3-3 ++ + + +
AqaPI + + + +
欧耧斗菜(Aquilegia vulgaris)[54] AqvAP3-1 ++ + ++ +
AqvAP3-2 + - ++ +
AqvAP3-3 ++ + ++ +
AqvPI + + + +
毛茛属(Ranunculus) 金发毛茛(Ranunculus bulbosus) RbAP3-1 ++ + ++ -
RbAP3-2 ++ - + -
RbPI-1 ++ - ++ -
RbPI-2 ++ - + -
榕叶毛茛(Ranunculus ficaria)[51] RfAP3-1 + - ++ -
RfAP3-2 + - ++ +
RfPI-1 + - + -
RfPI-2 ++ - + -
黑种草属(Nigella) 茴香叶黑种草(Nigella sativaI)[56] NgsAP3-2 + ++ ++ ++
NgsAP3-3 ++ - - -
NgsPI-1 + + + +
NgsPI-2 + + + +
黑种草(Nigella damascena)[53] NdAP3-1 + - + -
NdAP3-2 + + ++ +
NdAP3-3 ++ - - -
NdPI ++ ++ + -
木通科(Lardizabalaceae) 木通属(Akebia) 三叶木通(Akebia trifoliata)[22] AktAP3-1 - + +
AktAP3-2 - - +
AktAP3-3 + ++ ++
AktPI + ++ ++
串果藤属(Sinofranchetia) 串果藤(Sinofranchetia chinensis)[48] SIchAP3-1 + ++
SIchAP3-2 + +
SIchAP3-3 + +
SIchPI + +
罂粟科(Papaveraceae) 马裤花属(Dicentra) 繸毛荷包牡丹(Dicentra eximia)[51] DeAP3 + - ++ ++
DePI ++ - ++ +
花菱草属
(Eschscholzia)		 花菱草(Eschscholzia californica)[41] EcDEF1 + - + +
EcDEF2 ++ - + +
EcDEF3 ++ - + +
EScaSEI ++ - - -
罂粟属(Papaver) 野罂粟(Papaver nudicaule)[51] PnAP3-1 ++ - ++ +
PnAP3-2 + - ++ +
PnPI-1 + - + +
PnPI-2 + - - -
罂粟(Papaver somniferum)[52] PapsAP3-1 ++ + ++ +
PapsAP3-2 ++ + ++ +
PapsPI-1 ++ + ++ +
PapsPI-2 ++ + ++ ++
血根草属(Sanguinaria) 血根草(Sanguinaria canadensis)[51] ScAP3 ++ ++ ++ ++
ScPI ++ ++ ++ -

注:-,不表达;+,表达;++,高表达。

AP3谱系在不同毛茛目植物中的表达和功能差异可能是导致毛茛目植物花形态多样性的重要因素之一,这也吸引了许多科学家对毛茛目B类基因进行研究。

3.3 毛茛目植物C、D类基因功能

被子植物在进化过程中发生早期复制事件,产生C类和D类基因姊妹分支。C类基因指定雄蕊和心皮的特征,D类基因控制胚珠发育。
毛茛目经过复制事件产生有2个AG旁系基因,AG1通常在雄蕊和心皮中表达,AG2表达通常仅限于心皮,二者产生了一定程度的功能分化(表3)。研究发现,自然形成的毛茛目无花瓣类群通常雄蕊数量略多,萼片数量基本不变,暗示该类群发生了花瓣到雄蕊的同源异型转化,这一过程可能与C类基因在毛茛目中表达模式的改变有关。例如,无花瓣的毛茛科拟扁果草属(Enemion)植物花瓣到雄蕊的转化是由于AG1表达升高且表达范围明显向外扩展引起的[58]。对毛茛科唐松草属AG1同源基因进行VIGS沉默导致雄蕊和心皮向萼片状器官同源异型转化,并伴随着花决定性丧失,产生极具观赏价值的重瓣花。目前,在毛茛科中尚未发现D类基因[59],但毛茛科唐松草属AG2在胚珠中存在特异性高表达,将其沉默后胚珠转化为心皮样结构,表明毛茛科C类基因在进化过程中由于亚功能化而获得部分D类基因的功能[60-61]。
表3 毛茛目植物C类基因的表达模式及功能

Tab.3 The expression pattern and function of C-class genes in Ranunculales

植物类群 属名 物种及参考文献 基因 基因表达模式 功能
花瓣 萼片 雄蕊 心皮
领春木科(Eupteleaceae) 领春木属(Euptelea) 领春木(Euptelea pleiosperma)[47] EUplAG1 + + 与拟南芥同源基因AG类似,VIGS植株出现雄蕊和心皮向萼片器官的同源异型转化,并失去花决定性。此外,芸香唐松草ThtAG2还参与胚珠发育,ThtAG蛋白突变体不能与SEP3同源物形成异源二聚体,导致生殖器官向花被器官转化。
EUplAG2 + +
毛茛科(Ranunculaceae) 耧斗菜属(Aquilegia) 红花耧斗菜(Aquilegia formosa)[62] AqfAG + +
唐松草属
(Thalictrum)		 雌雄异株唐松草(Thalictrum dioicum)
芸香唐松草(Thalictrum thalictroides)[28]		 ThdAG1 ++ ++
ThdAG2 - +
ThtAG1 - ++ +
ThtAG2 - - +
罂粟科(Papaveraceae) 罂粟属(Papaver) 罂粟(Papaver somniferum)[46] PapsAG-1 + + ++ ++
PapsAG-2 + + ++ ++
花菱草属
(Eschscholzia)		 花菱草(Eschscholzia californica)[46] EScaAG1 - - ++ ++
EScaAG2 - - + +
EscaAGL1 + ++ +
EscaAGL2 + + +
EScaAGL11 + ++ +
木通科(Lardizabalaceae) 木通属(Akebia) 三叶木通(Akebia trifoliata)[47] AktAG1 + ++ ++
AktAG2 + ++ ++
串果藤属(Sinofranchetia) 串果藤(Sinofranchetia chinensis)[48] SIchAG - + ++ ++

注:-,不表达;+,表达;++,高表达。

C、D类基因与E类基因联合调控心皮与胚珠的发育,目前在毛茛目中这2类基因的研究仍处于起步阶段。因此,揭示毛茛目C类和D类基因的进化关系及功能,确定它们在控制心皮、胚珠发育中的作用,挖掘其可能构成的上下游调控网络,还需要更多实验证据。

3.4 毛茛目植物E类基因功能

SEP-Like亚家族成员属于E类基因,其在拟南芥中分别与A、B、C类基因形成蛋白四聚体,调节下游靶基因的表达,是所有花器官形成和花分生组织确定所必需的[63-64]。目前,对毛茛目E类基因开展了较多研究(表4)。E类基因在毛茛目各轮花器官中表达情况大致相同,通过VIGS沉默毛茛科黑种草的3个SEP基因产生了“花内花”结构,花分生组织确定性丧失,花器官发生不同程度的同源异型转化[12]。此外,Galimba等将C类和E类蛋白质之间相互作用的重要性和保守性研究扩展到毛茛目植物中,通过人工突变产生缺失K结构域的唐松草ThtAG蛋白除影响ThtAG的正常功能外,还阻碍其与ThtSEP3形成蛋白二聚体,从而进一步导致雌雄蕊向花被转化,出现重瓣花[60]。
表4 毛茛目植物E类基因的表达模式及功能

Tab.4 The expression pattern and function of E-class genes in Ranunculales

植物类群 属名 物种及参考文献 基因 基因表达模式 功能
花瓣 萼片 雄蕊 心皮
领春木科(Eupteleaceae) 领春木属(Euptelea) 领春木(Euptelea pleiosperma)[64] EUplSEP1 + ++ 与拟南芥同源基因AG类似,VIGS植株出现雄蕊和心皮向萼片器官的同源异型转化,并失去花决定性。
EUplSEP3 + +
毛茛科(Ranunculaceae) 耧斗菜属(Aquilegia) 蓝花耧斗菜(Aquilegia coulela)[59] AqcSEP1 + ++ ++ +
AqcSEP2 + + ++ +
AqcSEP3 + ++ ++ +
唐松草属(Thalictrum) 芸香唐松草(Thalictrum thalictroides)[65] ThtSEP1 ++ ++ +
ThtSEP2 + + +
ThtSEP3 ++ ++ ++
罂粟科(Papaveraceae) 花菱草属(Eschscholzia) 花菱草(Eschscholzia californica)[46] EscaAGL2-1 + ++ ++ ++
EscaAGL2-2 + + + +
EScaAGL9 + ++ +
木通科(Lardizabalaceae) 木通属(Akebia) 三叶木通(Akebia trifoliata)[47] AktSEP1-1 + ++ ++
AktSEP1-2 + ++ ++
AktSEP3 ++ + +
串果藤属(Sinofranchetia) 串果藤(Sinofranchetia chinensis)[48] SIchSEP3 - + + +
小檗科(Berberidaceae) 淫羊藿属(Epimedium) 三枝九叶草(Epimedium sagittatum)[49] EsAGL2-1 + + ++ ++
EsAGL2-2 + + ++ +

注:-,不表达;+,表达;++,高表达。

4 基于基因组学与转录组学的MADS-box基因

4.1 组学视角下的毛茛目MADS-box基因

早期,有学者利用植物化学、疗效等信息数据与植物亲缘关系进行综合分析的药用亲缘学方法,确定了部分毛茛科植物的亲缘关系[66-67]。近年来,随着二代和三代高通量测序技术的迅猛发展,国内外研究人员陆续公布出多个毛茛目代表物种的高质量基因组,如罂粟[68]、黄连[69]、毛黄堇[70]、三叶木通[71]、甘肃耧斗菜[72]、博落回[73]等,为揭示毛茛目活性成分的合成机制及性状多样性的遗传基础提供了可能性。毛黄堇与罂粟、博落回、加州罂粟的分化时间约为9 600万年前。研究基于同源基因的同义替换率分布、共线性分析等证实毛茛目物种(耧斗菜、博落回、罂粟、加州罂粟、毛黄堇)共享一次全基因组复制事件,该事件分别独立于山龙眼目(莲)特异的全基因组复制事件、核心真双子叶植物共享的gamma事件,为双子叶植物的系统进化提供了重要参考[70]。同时,这也为MADS-box基因家族信息的挖掘和某些重要成员的功能研究提供了参考[54,74]。不同植物基因组中MADS-box基因的数量有较大差别,在模式植物拟南芥和单子叶植物水稻中分别鉴定出107个和75个MADS-box成员,而在基部真双子叶类群毛茛科蓝花耧斗菜和侧金盏花(Adonis amurensis)中,MADS-box成员的数目分别是47个和43个[75⇓⇓-78]。Zhou等利用RNA-seq转录组和iTRAQ蛋白组方法,在侧金盏花不同发育时期筛选出66个可能在开花信号通路中发挥关键作用的转录因子,其中包括MADS-box转录因子[78]。随后,Ren等鉴定了侧金盏花的43个MIKCc型MADS-box基因,包括Mα、MIKC*和MIKCc 3个进化支[79]。在基因组测序之前,三叶木通的遗传多样性研究仅限于分子标记[80]。最近,Zhong等利用三叶木通基因组信息共鉴定到47个MADS-box成员,包括13个type Ⅰ型MADS-box基因和34个type Ⅱ型MADS-box基因,其中有27个(57.4%)经历了全基因组复制或节段重复事件,且其具有丰富的亚家族和广泛的染色体分布,表明WGD或节段重复事件可能是三叶木通MADS-box基因的重要加倍方式[71]。此外,来自花菱草的超过9 000个表达序列标签,代表超过5 500个花发育基因信息,已被保存在Genbank数据库中[81]。这些多组学信息为挖掘可能的花器官发育基因以及通过分子遗传方法揭示花发育调控网络提供了有利条件。

4.2 毛茛目植物MADS-box的下游靶基因

鉴定MADS-box基因的下游靶基因对理解不同物种间花器官发育的共性和独特性至关重要。随着对毛茛目几个代表物种MADS-box基因功能的深入研究,研究人员开始从挖掘这些基因的下游靶基因入手,揭示毛茛目这一特殊植物类群的花发育调控网络。
毛茛科的花瓣身份基因AP3谱系产生的3个重复基因在花瓣中表现出功能保守性,但该家族的花瓣在大小、性状、结构和颜色上具有巨大差异,表明AP3谱系下游靶基因组成多样化,因此毛茛科花瓣成为研究花器官身份基因及其靶基因调控进化的理想系统。对木通科3个属花瓣的个体发育特征进行研究发现,其在发育过程中具有多样性[82]。近期,Jiang等通过基因芯片技术(ChIP-seq)在毛茛科蓝花耧斗菜中找到7 049个花瓣身份基因AP3-3的直接靶基因,其中保守靶基因主要决定花瓣身份相关性状,不保守靶基因大多参与蓝花耧斗菜蜜腺、花瓣距、表皮毛等特有性状的形成[83]。通过对野生型和NdAP3-3突变型黑种草植株进行转录组比较分析,共鉴定出1 620个差异表达基因,并完成了基因功能注释和富集[84]。毛茛科耧斗菜属植物的花瓣距是与该属适应性辐射相关的创新性状,之前研究表明花瓣距的出现主要归因于细胞伸长,但控制花瓣距发育的遗传途径还未得到揭示。已有研究证实生长素应答因子家族ARF6和ARF8同源基因参与耧斗菜属植物花瓣距的发育,推测其可能作用于B类基因,调控花瓣距发育的下游过程[85],这一发现揭示生长素信号与MADS-box基因家族之间可能存在双重调控途径。毛茛科翠雀族植物进化出近两侧对称的螺旋状花,且背部带距萼片和背部带距花瓣形成嵌套的距中距结构,侧部和腹部萼片和花瓣不带距或退化。研究人员通过系统发育、转录组等手段发现,翠雀族植物花的侧部-腹部身份基因CYC2a与AGL6-1a、DIV1形成有复杂的反馈调控环,而花的背部身份基因CYC2b作为花瓣身份基因AP3-3的正调控因子,与AP3-3共同调控翠雀族花的创新性状起源[86]。
此外,从小檗科淫羊藿、花菱草以及蓝花耧斗菜中均鉴定到YABBY家族的CRC同源物,且花菱草EcCRC沉默植株表现出花分生组织终止的异常延迟,推测其可能作为AG的下游靶基因,在花菱草花分生组织正确终止方面具有潜在调控作用[87⇓-89]。

5 总结与展望

过去几十年里,人们对花发育调控网络的了解主要来自核心真双子叶植物和禾本科等单子叶模式物种。然而,长期以来集中在少数模式植物花发育方面的研究阻碍了我们对某些重要进化过程的理解,例如某些植物特化出的新奇花器官的起源机制。今后有必要扩大到对整个被子植物系统发育树进行采样,并提高我们对模式植物之外花发育模式的认知。
毛茛目包括非常多样化的分类群,且花形态多样性主要体现在花器官的结构和数量上,这些物种具有较短的世代时间,可以使用烟草花叶病毒作为载体进行基因功能分析。当然,目前大多数毛茛目物种尚未建立稳定的遗传转化体系,基因功能解析极大程度上受到限制[90]。最近,Lotz等提出一种通过根癌农杆菌介导转化、体胚诱导和植株再生对花菱草进行高效稳定遗传转化的方法[91]。Cao等还针对多种较难进行遗传转化的多年生草本和木本植物建立了一种切-浸-萌芽递送系统,这一颠覆性技术摆脱了复杂植物组培过程的桎梏,为不同毛茛目物种建立高效稳定的遗传转化体系提供了参考[92]。
总之,对来自毛茛目植物类群的MADS-box基因家族展开深入的功能研究尤为重要,它们弥合了经过充分研究的核心真双子叶植物和单子叶植物类群之间的进化鸿沟,有助于重建被子植物花的进化过程。目前,在毛茛目中挖掘出的花发育相关基因仅是冰山一角,未来多组学的发展将为新基因的挖掘以及毛茛目植物的独特花发育调控网络提供更多有价值信息,新型分子工具的出现使得基因组分析能够确定更多形态特征和发育过程背后的潜在分子机制。

References

Publishing order | Descend order by publishing year | Descend order by cited within
[1]
MOYROUD E, GLOVER B J. The evolution of diverse floral morphologies[J]. Current Biology, 2017, 27(17):R941-R951.

[2]
KAUFMANN K, MELZER R, THEIβEN G. MIKC-type MADS-domain proteins:structural modularity,protein interactions and network evolution in land plants[J]. Gene, 2005, 347(2):183-198.

[3]
WEST A G, SHARROCKS A D, CAUSIER B E, et al. DNA binding and dimerisation determinants of Antirrhinum majus MADS-box transcription factors[J]. Nucleic Acids Research, 1998, 26(23):5277-5287.

[4]
COLOMBO L, FRANKEN J, KOETJE E, et al. The petunia MADS box gene FBP11 determines ovule identity[J]. The Plant Cell, 1995, 7(11):1859-1868.

[5]
苏亚丽, 刘梦佳, 李海峰. 水稻MADS-box基因研究进展[J]. 河南农业科学, 2016, 45(9):1-7.

SU Y L, LIU M J, LI H F. Research progress of MADS-box gene in rice[J]. Journal of Henan Agricultural Sciences, 2016, 45(9):1-7.

[6]
GROUP T A P, CHASE M W, CHRISTENHUSZ M J M, et al. An update of the Angiosperm Phylogeny Group classification for the orders and families of flowering plants:APG Ⅳ[J]. Botanical Journal of the Linnean Society, 2016, 181(1):1-20.

[7]
MESSENGUY F, DUBOIS E. Role of MADS box proteins and their cofactors in combinatorial control of gene expression and cell development[J]. Gene, 2003, 316:1-21.

PMID

[8]
RIECHMANN J L, MEYEROWITZ E M. MADS domain proteins in plant development[J]. Biological Chemistry, 1997, 378(10):1079-1101.

PMID

[9]
RONSE DE CRAENE L, SOLTIS P, SOLTIS D. Evolution of floral structures in basal angiosperms[J]. International Journal of Plant Sciences, 2003, 164(S5):S329-S363.

[10]
ENDRESS P K. Evolution and floral diversity:the phylogenetic surroundings of Arabidopsis and Antirrhinum[J]. International Journal of Plant Sciences, 1992, 153(3):S106-S122.

[11]
ZANIS M J, SOLTIS P S, QIU Y L, et al. Phylogenetic analyses and perianth evolution in basal angiosperms[J]. Annals of the Missouri Botanical Garden, 2003, 90(2):129-150.

[12]
WANG P P, LIAO H, ZHANG W G, et al. Flexibility in the structure of spiral flowers and its underlying mechanisms[J]. Nature Plants, 2015, 2:15188.

DOI PMID

[13]
ENDRESS P K. Chaotic floral phyllotaxis and reduced perianth in Achlys(Berberidaceae)[J]. Botanica Acta, 1989, 102(2):159-163.

[14]
REN Y, LI H F, ZHAO L, et al. Floral morphogenesis in Euptelea(eupteleaceae,Ranunculales)[J]. Annals of Botany, 2007, 100(2):185-193.

[15]
RASMUSSEN D A, KRAMER E M, ZIMMER E A. One size fits all? Molecular evidence for a commonly inherited petal identity program in Ranunculales[J]. American Journal of Botany, 2009, 96(1):96-109.

DOI PMID

[16]
FU X H, SHAN H Y, YAO X, et al. Petal development and elaboration[J]. Journal of Experimental Botany, 2022, 73(11):3308-3318.

[17]
ZHAO L, LIU P, CHE X F, et al. Floral organogenesis of Helleborus thibetanus and Nigella damascena(Ranunculaceae) and its systematic significance[J]. Botanical Journal of the Linnean Society, 2011, 166(4):431-443.

[18]
DE BOER H J, SCHAEFER H, THULIN M, et al. Evolution and loss of long-fringed petals:a case study using a dated phylogeny of the snake gourds,Trichosanthes(Cucurbitaceae)[J]. BMC Evolutionary Biology, 2012, 12:108.

[19]
PUZEY J R, GERBODE S J, HODGES S A, et al. Evolution of spur-length diversity in Aquilegia petals is achieved solely through cell-shape anisotropy[J]. Proceedings of the Royal Society B:Biological Sciences, 2012, 279(1733):1640-1645.

[20]
SAUQUET H, CARRIVE L, POULLAIN N, et al. Zygomorphy evolved from disymmetry in Fumarioideae(Papaveraceae,Ranunculales):new evidence from an expanded molecular phylogenetic framework[J]. Annals of Botany, 2015, 115(6):895-914.

[21]
BECKER A, GLEISSBERG S, SMYTH D R. Floral and vegetative morphogenesis in California poppy(Eschscholzia californica Cham.)[J]. International Journal of Plant Sciences, 2005, 166(4):537-555.

[22]
SHAN H Y, SU K M, LU W L, et al. Conservation and divergence of candidate class B genes in Akebia trifoliata(Lardizabalaceae)[J]. Development Genes and Evolution, 2006, 216(12):785-795.

[23]
ALVAREZ-BUYLLA E R, PELAZ S, LILJEGREN S J, et al. An ancestral MADS-box gene duplication occurred before the divergence of plants and animals[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2000, 97(10):5328-5333.

[24]
SHORE P, SHARROCKS A D. The MADS-box family of transcription factors[J]. European Journal of Biochemistry, 1995, 229(1):1-13.

PMID

[25]
THEIβEN G, KIM J T, SAEDLER H. Classification and phylogeny of the MADS-box multigene family suggest defined roles of MADS-box gene subfamilies in the morphological evolution of eukaryotes[J]. Journal of Molecular Evolution, 1996, 43(5):484-516.

PMID

[26]
HONMA T, GOTO K. Complexes of MADS-box proteins are sufficient to convert leaves into floral organs[J]. Nature, 2001, 409(6819):525-529.

[27]
BECKER A, THEIβEN G. The major clades of MADS-box genes and their role in the development and evolution of flowering plants[J]. Molecular Phylogenetics and Evolution, 2003, 29(3):464-489.

DOI PMID

[28]
DI STILIO V S, KRAMER E M, BAUM D A. Floral MADS box genes and homeotic gender dimorphism in Thalictrum dioicum(Ranunculaceae):a new model for the study of dioecy[J]. The Plant Journal:for Cell and Molecular Biology, 2005, 41(5):755-766.

[29]
TORTI S, FORNARA F, VINCENT C, et al. Analysis of the Arabidopsis shoot meristem transcriptome during floral transition identifies distinct regulatory patterns and a leucine-rich repeat protein that promotes flowering[J]. The Plant Cell, 2012, 24(2):444-462.

[30]
THEISSEN G. Development of floral organ identity:stories from the MADS house[J]. Current Opinion in Plant Biology, 2001, 4(1):75-85.

[31]
CASTELÁN-MUÑOZ N, HERRERA J, CAJERO-SÁNCHEZ W, et al. MADS-box genes are key components of genetic regulatory networks involved in abiotic stress and plastic developmental responses in plants[J]. Frontiers in Plant Science, 2019, 10:853.

[32]
COEN E S, MEYEROWITZ E M. The war of the whorls:genetic interactions controlling flower development[J]. Nature, 1991, 353(6339):31-37.

[33]
CASTILLEJO C, ROMERA-BRANCHAT M, PELAZ S. A new role of the Arabidopsis SEPALLATA3 gene revealed by its constitutive expression[J]. The Plant Journal:for Cell and Molecular Biology, 2005, 43(4):586-596.

[34]
PINYOPICH A, DITTA G S, SAVIDGE B, et al. Assessing the redundancy of MADS-box genes during carpel and ovule development[J]. Nature, 2003, 424(6944):85-88.

[35]
THEIAEN G, SAEDLER H. Floral quartets[J]. Nature, 2001, 409(6819):469-471.

[36]
李洪有, 王婵, 李丽林, 等. 单子叶植物花器官发育的分子机制及修正的ABC模型[J]. 中国细胞生物学学报, 2013, 35(4):526-535.

LI H Y, WANG C, LI L L, et al. The conservative property of flower development model and modified ABC model in monocotyledons[J]. Chinese Journal of Cell Biology, 2013, 35(4):526-535.

[37]
MONDRAGÓN-PALOMINO M, THEIβEN G. MADS about the evolution of orchid flowers[J]. Trends in Plant Science, 2008, 13(2):51-59.

[38]
MONDRAGÓN-PALOMINO M, THEISSEN G. Conserved differential expression of paralogous DEFICIENS- and GLOBOSA-like MADS-box genes in the flowers of Orchidaceae:refining the ‘orchid code’[J]. The Plant Journal:for Cell and Molecular Biology, 2011, 66(6):1008-1019.

[39]
李成儒, 董钠, 李笑平, 等. 兰科植物花发育调控MADS-box基因家族研究进展[J]. 园艺学报, 2020, 47(10):2047-2062.

LI C R, DONG N, LI X P, et al. A review of MADS-box genes, the molecular regulatory genes for floral organ development in Orchidaceae[J]. Acta Horticulturae Sinica, 2020, 47(10):2047-2062.

[40]
HSU H F, HSU W H, LEE Y I, et al. Model for perianth formation in orchids[J]. Nature Plants, 2015, 1(5):15046.

[41]
LANGE M, ORASHAKOVA S, LANGE S, et al. The seirena B class floral homeotic mutant of California Poppy (Eschscholzia californica) reveals a function of the enigmatic PI motif in the formation of specific multimeric MADS domain protein complexes[J]. The Plant Cell, 2013, 25(2):438-453.

DOI PMID

[42]
KRAMER E, DI STILIO V, SCHLÜTER P. Complex patterns of gene duplication in the APETALA3 and PISTILLATA lineages of the Ranunculaceae[J]. International Journal of Plant Sciences, 2003, 164(1):1-11.

[43]
DAMERVAL C, BECKER A. Genetics of flower development in Ranunculales:a new,basal eudicot model order for studying flower evolution[J]. The New Phytologist, 2017, 216(2):361-366.

[44]
FERRÁNDIZ C, GU Q, MARTIENSSEN R, et al. Redundant regulation of meristem identity and plant architecture by FRUITFULL,APETALA1 and CAULIFLOWER[J]. Development, 2000, 127(4):725-734.

[45]
PABÓN-MORA N, SHARMA B, HOLAPPA L D, et al. The Aquilegia FRUITFULL-like genes play key roles in leaf morphogenesis and inflorescence development[J]. The Plant Journal:for Cell and Molecular Biology, 2013, 74(2):197-212.

[46]
PABÓN-MORA N, AMBROSE B A, LITT A. Poppy APETALA1/FRUITFULL orthologs control flowering time,branching,perianth identity,and fruit development[J]. Plant Physiology, 2012, 158(4):1685-1704.

[47]
LIU C J, ZHANG J, ZHANG N, et al. Interactions among proteins of floral MADS-box genes in basal eudicots:implications for evolution of the regulatory network for flower development[J]. Molecular Biology and Evolution, 2010, 27(7):1598-1611.

[48]
HU J, ZHANG J, SHAN H Y, et al. Expression of floral MADS-box genes in Sinofranchetia chinensis(Lardizabalaceae):implications for the nature of the nectar leaves[J]. Annals of Botany, 2012, 110(1):57-69.

[49]
SUN W, HUANG W J, LI Z N, et al. Functional and evolutionary analysis of the AP1/SEP/AGL6 superclade of MADS-box genes in the basal eudicot Epimedium sagittatum[J]. Annals of Botany, 2014, 113(4):653-668.

[50]
THEISSEN G, BECKER A, DI ROSA A, et al. A short history of MADS-box genes in plants[J]. Plant Molecular Biology, 2000, 42(1):115-149.

PMID

[51]
KRAMER E M, IRISH V F. Evolution of the petal and stamen developmental programs:evidence from comparative studies of the lower eudicots and basal angiosperms[J]. International Journal of Plant Sciences, 2000, 161(S6):S29-S40.

[52]
DREA S, HILEMAN L C, DE MARTINO G, et al. Functional analyses of genetic pathways controlling petal specification in poppy[J]. Development, 2007, 134(23):4157-4166.

PMID

[53]
GONCALVES B, NOUGUÉ O, JABBOUR F, et al. An APETALA3 homolog controls both petal identity and floral meristem patterning in Nigella damascena L.(Ranunculaceae)[J]. The Plant Journal:for Cell and Molecular Biology, 2013, 76(2):223-235.

[54]
KRAMER E M, HOLAPPA L, GOULD B, et al. Elaboration of B gene function to include the identity of novel floral organs in the lower eudicot Aquilegia[J]. The Plant Cell, 2007, 19(3):750-766.

[55]
ZHANG R, GUO C C, ZHANG W G, et al. Disruption of the petal identity gene APETALA3-3 is highly correlated with loss of petals within the buttercup family (Ranunculaceae)[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2013, 110(13):5074-5079.

[56]
SHARMA B, GUO C C, KONG H Z, et al. Petal-specific subfunctionalization of an APETALA3 paralog in the Ranunculales and its implications for petal evolution[J]. The New Phytologist, 2011, 191(3):870-883.

[57]
SHARMA B, KRAMER E. Sub- and neo-functionalization of APETALA3 paralogs have contributed to the evolution of novel floral organ identity in Aquilegia(Columbine,Ranunculaceae)[J]. The New Phytologist, 2013, 197(3):949-957.

[58]
DUAN X S, ZHAO C Y, JIANG Y C, et al. Parallel evolution of apetalous lineages within the buttercup family (Ranunculaceae):outward expansion of AGAMOUS1,rather than disruption of APETALA3-3[J]. The Plant Journal:for Cell and Molecular Biology, 2020, 104(5):1169-1181.

[59]
KRAMER E M, JARAMILLO M A, DI STILIO V S.Patterns of gene duplication and functional evolution during the diversification of the AGAMOUS subfamily of MADS box genes in angiosperms[J]. Genetics, 2004, 166(2):1011-1023.

DOI PMID

[60]
GALIMBA K D, TOLKIN T R, SULLIVAN A M, et al. Loss of deeply conserved C-class floral homeotic gene function and C- and E-class protein interaction in a double-flowered ranunculid mutant[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2012, 109(34):E2267-E2275.

[61]
GALIMBA K D, DI STILIO V S.Sub-functionalization to ovule development following duplication of a floral organ identity gene[J]. Developmental Biology, 2015, 405(1):158-172.

DOI PMID

[62]
VOELCKEL C, BOREVITZ J O, KRAMER E M, et al. Within and between whorls:comparative transcriptional profiling of Aquilegia and Arabidopsis[J]. PLoS One, 2010, 5(3):e9735.

[63]
PELAZ S, DITTA G S, BAUMANN E, et al. B and C floral organ identity functions require SEPALLATA MADS-box genes[J]. Nature, 2000, 405(6783):200-203.

[64]
DITTA G, PINYOPICH A, ROBLES P, et al. The SEP4 gene of Arabidopsis thaliana functions in floral organ and meristem identity[J]. Current Biology, 2004, 14(21):1935-1940.

[65]
SOZA V L, SNELSON C D, HEWETT HAZELTON K D, et al. Partial redundancy and functional specialization of E-class SEPALLATA genes in an early-diverging eudicot[J]. Developmental Biology, 2016, 419(1):143-155.

[66]
彭勇, 陈四保, 刘勇, 等. 广义小檗科植物药用亲缘学的研究[J]. 植物分类学报, 2006, 44(3):241-257.

PENG Y, CHEN S B, LIU Y, et al. Study on medicinal kinship of Berberidaceae in a broad sense[J]. Journal of Systematics and Evolution, 2006, 44(3):241-257.

DOI

[67]
彭勇, 陈四保, 陈士林, 等. 毛茛科植物药用亲缘学的初步探讨[J]. 中国中药杂志, 2006, 31(13):1124-1128.

PENG Y, CHEN S B, CHEN S L, et al. Preliminary pharmaphylogenetic study on Ranunculaceae[J]. China Journal of Chinese Materia Medica, 2006, 31(13):1124-1128.

[68]
GUO L, WINZER T, YANG X F, et al. The opium poppy genome and morphinan production[J]. Science, 2018, 362(6412):343-347.

DOI PMID

[69]
LIU Y F, WANG B, SHU S H, et al. Analysis of the Coptis chinensis genome reveals the diversification of protoberberine-type alkaloids[J]. Nature Communications, 2021, 12(1):3276.

[70]
XU Z C, LI Z, REN F M, et al. The genome of Corydalis reveals the evolution of benzylisoquinoline alkaloid biosynthesis in Ranunculales[J]. The Plant Journal:for Cell and Molecular Biology, 2022, 111(1):217-230.

[71]
ZHONG S F, LI B, CHEN W, et al. The chromosome-level genome of Akebia trifoliata as an important resource to study plant evolution and environmental adaptation in the Cretaceous[J]. The Plant Journal:for Cell and Molecular Biology, 2022, 112(5):1316-1330.

[72]
XIE J H, ZHAO H F, LI K P, et al. A chromosome-scale reference genome of Aquilegia oxysepala var.kansuensis[J]. Horticulture Research, 2020, 7:113.

[73]
LIU X B, LIU Y S, HUANG P, et al. The genome of medicinal plant Macleaya cordata provides new insights into benzylisoquinoline alkaloids metabolism[J]. Molecular Plant, 2017, 10(7):975-989.

[74]
FILIAULT D L, BALLERINI E S, MANDÁKOVÁ T, et al. The Aquilegia genome provides insight into adaptive radiation and reveals an extraordinarily polymorphic chromosome with a unique history[J]. eLife, 2018, 7:e36426.

[75]
PAŘENICOVA L, DE FOLTER S, KIEFFER M, et al. Molecular and phylogenetic analyses of the complete MADS-box transcription factor family in Arabidopsis:new openings to the MADS world[J]. The Plant Cell, 2003, 15(7):1538-1551.

[76]
ARORA R, AGARWAL P, RAY S, et al. MADS-box gene family in rice:genome-wide identification,organization and expression profiling during reproductive development and stress[J]. BMC Genomics, 2007, 8(1):242.

[77]
SHARMA B, KRAMER E M. The MADS-box gene family of the basal eudicot and hybrid Aquilegia coerulea ‘origami’ (Ranunculaceae)[J]. Annals of the Missouri Botanical Garden, 2014, 99(3):313-322.

[78]
ZHOU A M, SUN H W, DAI S Y, et al. Identification of transcription factors involved in the regulation of flowering in Adonis amurensis through combined RNA-seq transcriptomics and iTRAQ proteomics[J]. Genes, 2019, 10(4):305.

[79]
REN L L, SUN H W, DAI S Y, et al. Identification and characterization of MIKCc-type MADS-box genes in the flower organs of Adonis amurensis[J]. International Journal of Molecular Sciences, 2021, 22(17):9362.

[80]
张燕祥, 张铮, 董声. 三叶木通SRAP体系的优化及其遗传多样性[J]. 陕西师范大学学报(自然科学版), 2014, 42(5):65-70.

ZHANG Y X, ZHANG Z, DONG S. Optimization of SRAP system of Akebia trifoliata and its genetic diversity[J]. Journal of Shaanxi Normal University (Natural Science Edition), 2014, 42(5):65-70.

[81]
ALBERT V A, SOLTIS D E, CARLSON J E, et al. Floral gene resources from basal angiosperms for comparative genomics research[J]. BMC Plant Biology, 2005, 5:5.

PMID

[82]
刘男, 苏珊, 张小卉. 木通科花瓣的发育、微形态及超微结构研究[J]. 陕西师范大学学报(自然科学版), 2022, 50(5):108-115.

LIU N, SU S, ZHANG X H. Studies on petal development, micromorphology and ultra-structures in Lardizabalaceae[J]. Journal of Shaanxi Normal University (Natural Science Edition), 2022, 50(5):108-115.

[83]
JIANG Y C, WANG M M, ZHANG R, et al. Identification of the target genes of AqAPETALA3-3 (AqAP3-3) in Aquilegia Coerulea(Ranunculaceae) helps understand the molecular bases of the conserved and nonconserved features of petals[J]. The New Phytologist, 2020, 227(4):1235-1248.

[84]
DEVEAUX Y, CONDE E SILVA N, MANICACCI D, et al. Transcriptome analysis reveals putative target genes of APETALA3-3 during early floral development in Nigella damascena L[J]. Frontiers in Plant Science, 2021, 12:660803.

[85]
ZHANG R, MIN Y, HOLAPPA L D, et al. A role for the auxin response factors ARF6 and ARF8 homologs in petal spur elongation and nectary maturation in Aquilegia[J]. The New Phytologist, 2020, 227(5):1392-1405.

[86]
ZHAO H Q, LIAO H, LI S X, et al. Delphinieae flowers originated from the rewiring of interactions between duplicated and diversified floral organ identity and symmetry genes[J]. The Plant Cell, 2023, 35(3):994-1012.

[87]
ORASHAKOVA S, LANGE M, LANGE S, et al. The CRABS CLAW ortholog from California poppy (Eschscholzia californica,Papaveraceae),EcCRC,is involved in floral meristem termination,gynoecium differentiation and ovule initiation[J]. The Plant Journal:for Cell and Molecular Biology, 2009, 58(4):682-693.

[88]
SUN W, HUANG W J, LI Z N, et al. Characterization of a crabs claw gene in basal eudicot species Epimedium sagittatum(Berberidaceae)[J]. International Journal of Molecular Sciences, 2013, 14(1):1119-1131.

[89]
YELLINA A L, ORASHAKOVA S, LANGE S, et al. Floral homeotic C function genes repress specific B function genes in the carpel whorl of the basal eudicot California poppy (Eschscholzia californica)[J]. EvoDevo, 2010, 1:13.

DOI PMID

[90]
DI STILIO V S, KUMAR R A, ODDONE A M, et al. Virus-induced gene silencing as a tool for comparative functional studies in Thalictrum[J]. PLoS One, 2010, 5(8):e12064.

[91]
LOTZ D, IMANI J, EHLERS K, et al. Towards a genetic model organism:an efficient method for stable genetic transformation of Eschscholzia californica(Ranunculales)[J]. Plant Cell,Tissue and Organ Culture (PCTOC), 2022, 149(3):823-832.

[92]
CAO X S, XIE H T, SONG M L, et al. Cut-dip-budding delivery system enables genetic modifications in plants without tissue culture[J]. The Innovation, 2023, 4(1):100345.

Options
Outlines

/

〈 〉

Copyright © Journal of Shaanxi Normal University(Natural Science Edition)
Address: No.1000 Taoyuan Avenue, Yu Bei District, Chongqing　Post Code:401120
Tel: 029-81530883，81530879，81530885　　E-mail: lkxuebao@snnu.edu.cn
Powered by Beijing Magtech Co. Ltd.